Progress in research of Vibrio fluvialis
LIANG Pu, KAN Biao, LIANG Wei-li
State Key Laboratory for Communicable Disease Prevention and Control, Institute for Communicable Disease Control and Prevention, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 102206, China
Abstract
Vibrio fluvialis is considered to be an emerging foodborne pathogen and has become a high human public health hazard all over the world, especially in coastal areas of developing countries and regions with poor sanitation. After the study for three decades, people have already understood this pathogen and its pathogenesis and related infection epidemiology at certain degree. This paper summaries the progress in the research of the discovery, etiological characteristics and epidemiological characteristics, as well as pathogenesis and infections clinical manifestation of V. fluvialis.
河弧菌研究概况
梁璞, 阚飙, 梁未丽
中国疾病预防控制中心传染病预防控制所 传染病预防控制国家重点实验室, 北京 102206
摘要
河弧菌(Vibrio fluvialis)被认为是新发的食源性致病菌,能够引起腹泻暴发流行,对全球公共卫生安全造成潜在危险,尤其在发展中国家的沿海地区和卫生条件差的区域。经过30多年的研究和探索,人们对河弧菌及其致病性和感染的流行病学特征有了一定的了解和认识,本研究就河弧菌的发现、病原学特征,致病性、流行病学特征,临床表现等相关研究进展做一综述。
内容大纲
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1 河弧菌的发现及命名
2 河弧菌的形态及生物学特性
3 河弧菌的毒力与致病性
4 河弧菌的外环境分布与存活
5 河弧菌耐药性
6 河弧菌流行概况
7 传染源及传播途径
8 临床表现
9 治疗及预防
1 河弧菌的发现及命名
河弧菌于1975年首次分离于巴林一名腹泻患者粪便中，同年从孟加拉国的腹泻患者粪便中及英国的海产品和河水中也分离得到。但直到1977年才由Furniss等[1]首次进行了详细描述，并命名为F群弧菌(Group F vibrios)；其许多生化特性介于弧菌属与气单胞菌属之间。经过分类学研究，Lee等[2]认为F群弧菌为一类新的种群，根据其发酵葡萄糖产气与否可分为两个亚群，分离自腹泻患者的菌株均不产气，而分离自环境的菌株则两者皆有。之后Huq等[3]搜集了大量分离自孟加拉国、印度尼西亚腹泻患者和巴西污水的F群弧菌以及来自美国疾病预防控制中心(CDC)的被命名为EF-6群(group EF-6)的菌株，通过对它们的表型及DNA检测分析发现，这两类菌株在基因水平上都更接近于弧菌属，而非气单胞菌属，它们均发酵葡萄糖不产气；并且F群弧菌与EF-6群菌株的GC含量及DNA杂交分析结果也非常一致，共同构成一类新的DNA谱系[4]。Lee等[5]提议将产气及不产气的F群弧菌与EF-6菌群统一命名为河弧菌，其中1株不产气的菌株被选作为河弧菌的标准菌株。而Seidler等[6]通过对来自世界各地的F群弧菌表型及基因型方面的比较，发现产气的F群弧菌与不产气的F群弧菌具有不同的DNA相关性，建议将这两个亚群归为弧菌属的不同种。1983年，产气的河弧菌亚群从河弧菌中独立出来，被确定为一个新的种，即弗尼斯弧菌(V. furnissii) [4]。
2 河弧菌的形态及生物学特性
河弧菌菌体可呈短杆状、弧状、球杆状，直或稍弯曲，革兰染色阴性，无芽孢，无荚膜，菌体极端有一根单鞭毛，有动力，细菌运动呈活泼的穿梭状。氧化酶、粘丝实验阳性，硝酸盐还原阳性，靛基质反应，V-P实验均为阴性，精氨酸双水解酶阳性，赖氨酸和鸟氨酸脱羧酶阴性。为发酵型代谢，分解蔗糖、阿拉伯糖和甘露糖。嗜盐，需氧或兼性厌氧，在无盐培养基上一般不能生长或生长不良，在1％～6％甚至8％NaCl培养基上能良好生长。
3 河弧菌的毒力与致病性
河弧菌主要引起人类急性胃肠炎，也时有出血性蜂窝组织炎、脑炎、菌血症、急性耳炎及腹膜炎等肠道外感染的报道 。此外，河弧菌也可对水产养殖业的多种鱼类和龙虾等致病。河弧菌引起的胃肠炎症状与霍乱非常相似[3]，典型症状都是水样便、腹痛、轻到重度脱水，还常伴有发热，但两者间一个显著的区别是河弧菌所致的腹泻常为血便。
文献报道河弧菌可以产生类肠毒素物质、细胞毒素、金属蛋白酶和溶血素等多种与致病相关的毒力因子 。Wall 等[13]通过酶联免疫吸附试验发现河弧菌的肠毒素与霍乱毒素(CT)在免疫学上非常相似。河弧菌的内毒素对中国仓鼠卵巢(Chinese hamster ovary，CHO)细胞有毒性作用。Lockwood等[11]发现在河弧菌的培养物上清液中至少含有CHO细胞延伸因子(CHO cell elongation factor)、CHO细胞杀伤因子(CHO cell killing factor)、兔红细胞溶素活性(cytolysin active against rabbit erythrocytes)和CHO细胞圆缩毒素(CHO cell rounding toxin)4种生物活性物质，这4种生物活性物质都不耐热，均可造成幼鼠小肠液泌增多。
在河弧菌产生的众多毒力因子中，溶血素被认为是最重要的一种。溶血素是多种病原微生物致病过程中重要的毒力因子，能够造成出血性败血症和腹泻等症状，它能裂解红细胞和包括肥大细胞、嗜中性粒细胞在内的一些其他种类的细胞，还可以造成组织损伤、破坏阻止病原体在体内扩散的防御系统。Han等[15]研究了河弧菌溶血素(V. fluvialis hemolysin, VFH)的作用及生化特性，他们发现河弧菌溶血素能够使红细胞的细胞膜发生穿孔，进而导致细胞发生渗透性裂解，孔径大小约在2.8~3.7 nm之间，大于霍乱弧菌、副溶血弧菌、麦氏弧菌、拟态弧菌和创伤弧菌等所能引起的细胞膜穿孔孔径。此外，Chakraborty等[16]还发现河弧菌对HeLa细胞具有毒性和致空泡作用，对羊血红细胞也有溶血作用。
河弧菌获得铁元素的途径之一是利用血红素复合体，动物模型表明弧菌属细菌铁调控蛋白的表达与菌株毒力增强相关，Ahn等[17]找到并证实了河弧菌在铁缺乏的环境下被诱导产生了亚铁血红素利用蛋白HupO，该蛋白的氨基酸序列与菌体外膜的亚铁血红素受体高度同源，具有一致性的TonB box, 一个FRAP结构域和一个NPNL结构域。HupO还能通过刺激溶血素的产生增强河弧菌的毒性，并能帮助河弧菌更好的抵抗氧化应激。
河弧菌金属蛋白酶(V.fluvialis protease, VFP)与其他致病性弧菌如霍乱弧菌和创伤弧菌的金属蛋白酶前体同源性高达70%[14]，除具有与创伤弧菌蛋白酶相似的蛋白裂解活性外，还具有血凝和溶血活性，致皮肤渗透性增加。目前已知霍乱弧菌的Hap蛋白酶通过酶解激活霍乱肠毒素A，EI Tor溶血素，水解具有重要生理活性的蛋白，促进穿透肠黏液层和感染后期从肠黏膜的解离扩散[18]，从而在霍乱的致病中起着重要的作用。鉴于VFP和霍乱弧菌、创伤弧菌的金属蛋白酶相似的生物学活性和高度的序列同源性，推测其可能也是河弧菌的一个重要的致病因子。虽然目前已经分离得到了一些毒力因子，但是对它们中的大多数我们了解的还不够全面，或是它们在致病过程中的具体作用还依然未知，有待于进一步的研究。
4 河弧菌的外环境分布与存活
河弧菌在全球广泛分布，自然存在于温暖含盐的水体中，9~31 ℃间都可存活，水温升至18 ℃以上可大量繁殖，可从自然水体、动物和人类粪便及海产品中分离到。最近有报道在南非废水处理厂处理后的终端废水中也检出河弧菌，并且是所分离的弧菌属细菌中的优势种群 ，这可能从一个侧面也反映了河弧菌良好的环境适应性。河弧菌虽然为嗜盐弧菌，在实验室不含盐的培养基中基本不生长，但我国曾有报道称河弧菌污染学校的饮用水源从而造成感染性腹泻暴发[21]，早期也曾在淡水鱼中检测到河弧菌[22]，这提示我们有些河弧菌可以在淡水中生存繁殖，并具有感染性。Amel 等[23]报道在海水的微生态环境中，河弧菌以可培养的状态存活至少1年，并且毒力相关因子的表达得以维持；在低营养等环境压力条件下，可诱导形成活的非可培养状态(viable but nonculturable state，VBNC)，在海水沉积物中可以VBNC状态存活长达6年之久，与海水肉汤(Marine broth)共孵育48 h可恢复至可培养状态，在琼脂表面形成肉眼可见菌落，孵育3个月后可恢复其初始的生化特征。
5 河弧菌耐药性
一些广谱抗生素如四环素、强力霉素、诺氟沙星、环丙沙星、链霉素和喹诺酮类药物经常用作严重腹泻患者补液治疗时的辅助药物，尤其在治疗败血症患者时非常关键。目前对河弧菌感染的治疗也需要使用抗生素，抗生素的滥用可以导致和加重河弧菌的耐药性问题。近年来多重耐药菌株的出现令人十分担忧，抗生素耐药已经成为一个重要的医药及公共卫生问题，与疾病的治疗和预防密切相关。
通常抗生素抗性基因在菌株间的传递主要借助于质粒、转座子、整合子和SXT元件的介导[7]。文献报道河弧菌中由SXT元件、质粒和整合子介导的多重耐药(multiple drug resistance，MDR)非常普遍，尤其是印度地区分离株 。Ahmed等[25]的研究表明河弧菌对氯霉素、链霉素、复方新诺明(甲氧苄氨嘧啶和磺胺甲恶唑)、氨苄西林、呋喃唑酮、奈丁酸和庆大霉素都有不同程度的耐受，这与Okoh等[28]最近的分析研究结果一致，并且河弧菌是终端废水环境中分离的弧菌属中含有最多抗生素抗性基因和SXT元件的高丰度种群。除上述可移动元件外，还有很多因素会影响抗菌药物对弧菌属的作用效果，例如最近有研究表明多重耐药河弧菌对喹诺酮类药物的耐受与其两种类型的外排泵系统相关[29]，也可能与菌体内含有携带qnrB1基因的质粒或是促旋酶A基因变异有关[30]。
因河弧菌尚未纳入常规的监测体系，其相关病例的发现和菌株收集存在困难，目前对我国河弧菌菌株的耐药情况还缺乏较为详细的第一手资料。我们对所收集的40余株河弧菌进行了耐药性检测，27.3%的菌株表现出多耐药性，对2~3种抗生素有抗性，1株分离于2010年的菌株出现对5种抗生素的耐药性。检测菌株对氨苄霉素、阿奇霉素、磺胺甲基异恶唑和阿莫西林/棒酸的耐药率分别高达45.5%、38.6%、25.0% 和 38.7%[31]。相比于同时期(1977 1989年)分离的霍乱弧菌而言，河弧菌显示出明显高的β-内酰胺类(β-lactams)抗生素的耐药性，此期间的霍乱弧菌对氨苄霉素的敏感高达99.4%[32]。但因绝大多数菌株分离于20世纪80年代，所以没有检测到SXT元件和I型整合子相关的抗性基因和表型， 这些现象提示，在细菌耐药性日趋严峻和扩散的国际形势和大背景下，急需加强对包括河弧菌在内的各种致病菌菌株的耐药性监测，尤其是具有公共卫生风险，可引起腹泻暴发流行的病原体。
6 河弧菌流行概况
作为一种食源性致病菌，无论是在发展中国家还是发达国家，河弧菌均可引起腹泻病例的散发和暴发流行。1975年首次被分离后[6]，在1976年10月到1977年11月间河弧菌引起了孟加拉国的一次大暴发，超过500人感染，其中半数都是儿童[3]。此外，河弧菌在约旦、南斯拉夫、印度尼西亚等地也有引起腹泻病例的报道 。日本于1982年就将河弧菌列为食物中毒病原菌[33]。Srinivasan 等[27]的调查表明，在印度加尔各答地区霍乱样腹泻的住院患者中河弧菌的分离率呈现增高趋势。2009年东印度地区一沿海村庄在Aila飓风袭击后的6周内发生大规模河弧菌导致的腹泻暴发病例，91.2%的海岛居民出现水样腹泻[34]。除肠道感染的报道外，也有不少河弧菌引起肠道外感染的病例报道 。
在我国，也有关于河弧菌肠道感染而引发公共卫生事件[21,35]、肠道外感染及对水产品产生严重危害的相关报道[38,39]，但总体来说，缺乏系统的流行病学调查，对菌株病原学特征和分子流行学特征缺乏全面认识和了解。河弧菌在我国沿海地区海水中的检出率约为6%~15%[40]，在海产品中的检出率为4%~5%[41]，对我国水产品的食用安全存在潜在的威胁。河弧菌感染导致的肠胃炎症状与霍乱十分相似，尤其是随着有报道表明河弧菌产生一种类似产肠毒素El Tor型霍乱弧菌溶血素的毒力因子，这也是霍乱弧菌的主要毒力因子之一，河弧菌的感染受到越来越多的关注[12]。
人类各年龄段对河弧菌均易感，但以婴幼儿和青少年多见。与其他肠道传染病一样，河弧菌感染具有明显的季节性特点，夏季感染高发。地区分布多以沿海地区为主。
7 传染源及传播途径
河弧菌是经口传播的病原菌，人体通过摄入污染的水、食物而感染。常见的相关食品主要是鱼、虾、蟹、牡蛎、蛤和螺等海产品，中毒原因主要是生食海鲜或熟制后重复污染、生熟交叉污染等。患者是重要的传染源，河弧菌是否也像霍乱弧菌一样存在大量的无症状感染者，尚有待证实，但这种可能是很大的，这类人群作为传染源的流行病学意义更大。
河弧菌的感染传播涉及环境与人和动物行为间复杂的相互作用，其中卫生条件差、医疗设备简陋和人群卫生意识淡薄是造成水源水污染的主要原因，例如农业生产中用废水灌溉或用动物粪便作肥料等，另外还包括未处理的废水直接排放到市政供水的水源水体中，都可能造成水体中致病性微生物的污染。其中河弧菌在水体、海产品和食物链被排泄物污染的地区传播就很普遍，引发的肠道感染具有相当高的发病率及死亡率，尤其在一些发展中国家的儿童中流行。在很多发展中国家的农村地区，经常重复利用污水废水来灌溉农田，而食用被污水废水浇灌的瓜果蔬菜是感染河弧菌最可能的途径[19]。
社会或自然环境的变化也会显著地影响肠道传染病的流行，推测河弧菌的出现和传播可能与城市化进程加快、人口密集所致的高度水污染、畜牧业养殖业的快速发展以及各地区发展不均衡等因素有关[42]。每天都有大量的农药、化肥、工业废水及未处理的污水排放到当地入海的河道，虽然我们已知污染物能够快速沉降，但越来越多的证据表明微生物能够悬浮存活在海洋深处，并能够通过食物链或是洋流再次进入水体表层[43]。
8 临床表现
河弧菌感染所致急性胃肠炎的临床表现与霍乱相似，患者出现腹泻、腹痛、头晕呕吐、食欲缺乏等症状。如果体液流失4~12 h得不到补充，会出现重度脱水、酸中毒、严重者甚至会出现低血容量性休克。但与霍乱不同的是，会有部分患者出现血便，便中黏液含有钠盐、钾盐、氯化物和碳酸氢盐等，部分患者粪便中有白细胞和红细胞[42]。Bhattacharjee等[34]报道水样便和血便的比例可高达86%和62%。
如果伤口直接接触被河弧菌污染的水体、海产品，菌体或是其产生的毒力因子会使伤口迅速化脓溃烂形成坏疽，也可能引发蜂窝组织炎 。河弧菌还可以引起败血症，症状主要包括高热和颤栗，同时还经常伴随呕吐、腹泻、腹痛和骨痛，重要的临床诊断依据是观察到出血性的疱疹，目前认为河弧菌最可能是通过肠道进入循环系统而造成感染的[45]。一些宿主的个体因素会导致河弧菌感染病情加重，目前已知的包括肝硬化、免疫力低下或免疫缺陷如艾滋病、铁过量如血色沉着病、糖尿病等[44]。
9 治疗及预防
治疗河弧菌感染的关键是对症治疗，对脱水做有效的处理，及时补充液体和电解质。一般情况下，治疗轻到中度腹泻(一日少于4次排便)，口服加有碱式水杨酸铋或洛派丁胺的生理盐水即可有效治疗[45]。肠胃炎通常口服抗生素治疗即可，无需肠道外给药，但是对于可能威胁生命的败血症或蜂窝组织炎就必须要进一步通过注射抗生素治疗，尤其在出现低血压后，任何治疗的延误都会增加患者死亡的风险。对于河弧菌造成的肠道外感染尚无明确规定的治疗方案，应根据不同情况选用敏感的抗生素进行治疗，如头孢呋辛和复方新诺明联合、庆大霉素和环丙沙星联合，头孢他啶和氧四环素联合等 。
养成良好的卫生习惯可以有效预防河弧菌感染，例如饭前便后洗手、食品适当预处理等，同时对于饮用水、食品、污水处理设备等要定期监测，加强对海产品的监管，告诫大家尽量避免生食海鲜，预防食源性病原传播。
综上所述，河弧菌主要引起人类胃肠炎性腹泻，偶尔会并发肠道外感染。该菌可以通过污染海产品、淡水及海水水体得以传播，在沿海地区及公共卫生条件差的发展中国家流行风险大，是不容忽视的公共卫生问题。虽然国内外学者对其病原学方面做了较多研究报道，但对河弧菌的致病机制和感染的流行病学特征依然了解有限，将成为值得进一步研究的重点。日益严重的河弧菌耐药现象对其感染的治疗及预防也提出了新的挑战，加强河弧菌耐药性监测和耐药机制的研究极为必要。养成良好的卫生习惯，加强对水、海产品的卫生监管和粪便无害化处理等综合措施有助于预防河弧菌感染和防止污染源的扩散。为进一步认识河弧菌及其所致疾病的流行规律、危害程度、病原变异特征等，需加强监测和相关研究。建立高效的全球预警系统是预防包括河弧菌感染在内的许多传染病大规模暴发的关键，医务工作者需要了解河弧菌感染的风险。
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