2018, Vol. 33扩展功能
文章信息
- 杨卫红, 宋秀平, 梁伟, 冯云, 章域震, 张云智, 张海林, 栗冬梅
- Yang Weihong, Song Xiuping, Liang Wei, Feng Yun, Zhang Yuzhen, Zhang Yunzhi, Zhang Hailin, Li Dongmei
- 云南省德宏州居住区啮齿动物携带巴尔通体的调查研究
- Investigation of natural infection status of Bartonella in house rodents in Dehong prefecture of Yunnan province
- 疾病监测, 2018, 33(1): 20-25
- Disease Surveillance, 2018, 33(1): 20-25
- 10.3784/j.issn.1003-9961.2018.01.006
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文章历史
- 收稿日期：2017-07-07
2. 中国疾病预防控制中心传染病预防控制所, 传染病预防控制国家重点实验室, 感染性疾病诊治协同创新中心, 北京 102206;
3. 云南省德宏傣族景颇族自治州疾病预防控制中心, 云南 芒市 678400
2. State Key Laboratory for Infectious Disease Prevention and Control, Collaborative Innovation Center for Diagnosis and Treatment of Infectious Diseases, National Institute for Communicable Disease Control and Prevention, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 102206, China;
3. Dehong Prefecture Center for Disease Control and Prevention, Mangshi 678400, Yunnan, China
巴尔通体(Bartonella spp.)为革兰染色阴性杆菌，在分类上属于变形菌纲(Proteobacteria)、α-变形菌亚纲(Alpha proteobacteria)、根瘤菌目(Rhizobiales)、巴尔通体科(Bartonellaceae)、巴尔通体属(Bartonella) [1-2]。巴尔通体有21种，此后不断有新种被发现和命名，到目前为止，新增12种，主要是一些鼠传巴尔通体(rodent-borne Bartonella)，有的亦可引起人类疾病[1-3]。巴尔通体是寄生于脊椎动物红细胞内的革兰染色阴性杆菌, 经吸血节肢动物的叮咬而传播[3-4]。研究认为，至少有9种巴尔通体与人类感染密切相关，如汉赛巴尔通体(Bartonella henselae)引起的猫抓病(cat scratch disease, CSD)，五日热巴尔通体(B. quintana)引起战壕热(trench fever)，伊丽莎白巴尔通体(B. elizabethae)引起心內膜炎等[1-3]。因此，近几年，国际上对巴尔通体及其与人类疾病关系的研究较为重视。我国于1999年首次从云南省鼠类中检测到巴尔通体并存在较高的感染率[5]，随后的调查表明，我国部分省份鼠类、蚤类、鼠兔、猫和犬等动物中也存在巴尔通体感染[4-9]。德宏傣族景颇族自治州(德宏州)位于云南省西部地区，与缅甸毗邻，自然环境复杂，适于啮齿动物的生存繁殖并存在鼠疫、小肠结肠炎和肾综合征出血热等鼠传疾病[10-12]。有关德宏州鼠类携带巴尔通体的调查较为有限，仅有芒市鼠类标本的巴尔通体核酸检测阳性的报道[13]，缺乏巴尔通体分离培养和基因序列分析的系统调查研究资料。本研究在德宏州所辖的5个县(市)采集啮齿动物脾脏组织标本，用分离培养和PCR法进行巴尔通体检测及其分子生物学鉴定，以期掌握该地居住区啮齿动物中巴尔通体感染及分布状况，为进一步的公共卫生评价及疾病关系调查提供基础资料。
1 材料与方法 1.1 标本采集2011年在云南省德宏州芒市、瑞丽市、陇川县、盈江县、梁河县居民区采用笼夜法捕鼠。将捕获鼠类带回实验室，分类鉴定，登记，在无菌条件下活体解剖，取脾脏组织，放置在2 ml螺旋盖冻存管中，编号，保存于当地疾病预防控制中心(CDC)的-40 ℃或-70 ℃冰箱中，液氮罐和二氧化碳干冰运输。
1.2 主要仪器和试剂71型CO2培养箱(美国Thermo Scientific)、PCR仪(德国SensoQuest Labcycler)和EC3TM凝胶成像系统(美国UVP)。胰酶大豆肉汤(TSB)、胰酶大豆琼脂培养基(TSA)及脑心浸液(BHI)培养基(美国BD)；DNA提取试剂盒DNeasy® Tissue Kit(德国Qiagen)和PCR扩增(北京全式金生物技术有限公司Trans PCR SuperMix)；引物由北京天一辉远生物科技有限公司合成。
1.3 巴尔通体分离培养取脾脏组织约20 mg，置于灭菌玻璃研磨器中研磨，加0.5 ml灭菌TSB混匀，取0.1 ml接种于含5%羊血的TSA琼脂培养基上，置于含5% CO2培养箱中，潮湿环境中35 ℃培养，最长培养时间为30 d。接种后次日起每天观察菌落生长情况，如有灰白色、半透明微小菌落出现，确定为疑似菌，继续培养数日，至适宜挑取单克隆菌落时再作传代培养。
1.4 巴尔通体核酸鉴定采用PCR法进行巴尔通体核酸检测。挑取适量单克隆传代培养菌落置于含100 µl去离子水的1.5 ml离心管中，振荡混匀，100 ℃煮10 min，8 000 r/min(6 797×g)离心5 min，上清液即为模板。用引物BhCS.781p -BhCS.1137n[14] (表 1)扩增疑似菌株的gltA基因的379 bp片段，扩增阳性即可确定为巴尔通体。将确定为巴尔通体的单克隆传代菌株置于含30%甘油的BHI中，保存于-70 ℃。
| 目的基因 | 引物 | 引物序列5´~3´ | 产物长度（bp） |
| gltA | BhCS.781p | GGG GAC CAG CTC ATG GTG G | 379 |
| gltA | BhCS.1137n | AAT GCA AAA AGA ACA GTA AAC A | 379 |
对巴尔通体核酸鉴定阳性的培养物进行巴尔通体gltA基因部分片段的扩增和测序。取菌液300 µl，约含2 × 109个细菌，使用试剂盒DNeasy® Tissue Kit (Qiagen，Hilden，Germany)提取DNA，按照操作手册进行。PCR扩增gltA基因部分片段的条件：PCR反应体系20 µl，模板DNA 1 µl，10 µmol/L引物1 µl；反应条件：95℃解链5 min；96 ℃变性5 s，55 ℃退火5 s，68 ℃延伸15 s(3 s /100 bp)，30个循环，最后72 ℃延伸1 min。将gltA基因的扩增产物送北京擎科新业生物技术有限公司测序。
1.6 序列分析利用网上核酸序列比对程序BLASTN programs(美国国家生物技术信息中心，www.ncbi.nlm.nih.gov)进行核酸序列同源性分析。选择不同种类的巴尔通体33株与本次分离菌株的gltA(313 bp)序列用MEGA 7软件中muscle程序分别进行序列比对，所有序列末端对齐，用MEGA 7软件中邻接法(neighbor-joining，NJ)基于Kimura 2-parameter模型计算进化距离并构建系统发育树，选择与巴尔通体近缘的布鲁氏菌(Brucella abortus)作为外群。
2 结果 2.1 鼠形动物分布及标本采集在德宏州5个县(市)居住区共捕获鼠型动物358只，其中黄胸鼠276只，黑缘齿鼠(曾称斯氏家鼠)18只，大绒鼠30只，臭鼩鼱14只，毛猬9只，短尾鼩4只，小泡灰鼠3只，社鼠1只，小家鼠1只，针毛鼠1只，卡氏小鼠1只，见表 2。其中啮齿动物6属9种340只，食虫动物2种18只。黄胸鼠广泛分布于各县的居民区，为优势鼠种，构成比高达77.09%。上述鼠形动物均采集到脾脏组织。
| 动物名称 | 芒市 | 瑞丽市 | 陇川县 | 盈江县 | 梁河县 | 总计 |
| 黄胸鼠 Rattus flavipectus | 25.71（18/70） | 17.65（3/17） | 60.00（27/45） | 39.02（32/82） | 0.00（0/62） | 28.99（80/276） |
| 黑缘齿鼠 Rattus andamanensis | 0.00 | 27.78（5/18） | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 27.78（5/18） |
| 大绒鼠 Eothenomys miletus | 0.00 | 0.00（0/29） | 100.00（1/1） | 0.00 | 0.00 | 3.33（1/30） |
| 臭鼩鼱 Suncus murinus | 0.00 | 25.00（1/4） | 0.00 | 0.00（0/1） | 0.00（0/9） | 7.14（1/14） |
| 毛猬 Hylomys suillus | 0.00 | 0.00（0/9） | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00（0/9） |
| 短尾鼩 Anourosorex squamipes | 0.00 | 0.00（0/2） | 0.00 | 0.00 | 0.00（0/2） | 0.00（0/4） |
| 小泡灰鼠 Berylmys manipulus | 0.00 | 33.33（1/3） | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 33.33（1/3） |
| 社鼠 Niviventer confucianus | 0.00 | 100.00（1/1） | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 100.00（1/1） |
| 小家鼠 Mus musculus | 0.00 | 0.00（0/1） | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00（0/1） |
| 针毛鼠 Niviventer fulvescens | 0.00 | 0.00（0/1） | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00（0/1） |
| 卡氏小鼠 Mus caroli | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00（0/1） | 0.00 | 0.00（0/1） |
| 合计 | 25.71（18/70） | 12.94（11/85） | 60.87（28/46） | 38.10（32/84） | 0.00（0/73） | 24.86（89/358） |
| 注：括号外数据为巴尔通体检测阳性率（%），括号内数字为阳性数/检测数 | ||||||
将358只鼠形动物脾脏组织制成研磨液，并接种TSA琼脂培养基，共分离到巴尔通体89株，分离阳性率为24.86%。其中黄胸鼠中分离到80株，阳性率为28.99%；其他9株巴尔通体分别分离自斯氏家鼠中5株，大绒鼠、臭鼩鼱、社鼠和小泡灰鼠中各1株(表 2)。德宏州5个县(市)中，除梁河县标本中未分离到巴尔通体外，其余县(市)的标本中均分离到巴尔通体菌株，其中陇川县分离率最高(60.87%)，其次为盈江县(38.10%)、芒市(25.71%)和瑞丽市(12.94%)。本次梁河县标本接种培养基后，杂菌生长过快而巴尔通体生长缓慢，无法继续培养，原因可能与标本在采集、保存或运输过程中被污染有关。
2.3 序列测定和分析89株巴尔通体分离物，经进一步扩增和测序，共获得85株巴尔通体的gltA基因序列(313 bp)，并提交至GenBank，接受号为MF380265~MF380349。用此85株巴尔通体gltA基因核苷酸序列与来自GenBank的33株国内外不同种类巴尔通体参考株的相应序列构建系统进化树，图 1显示，云南省85株巴尔通体位于7个不同的进化支中，其中28株与伊丽莎白巴尔通体(Bartonella elizabethae)高度聚集在一个进化支，11株与昆州巴尔通体(B. queenslandensis)同为一个进化支，40株与特利波契巴尔通体(B. tribocorum)聚为一个分支，3株与森林巴尔通体(B. silvatica)为同一分支，且上述4种巴尔通体中各种的菌株间核苷酸序列同源性均＞97%。此外，云南株中的EM43YNLC、SM75YNRL和RT68YNLX各自位于不同的分支(图 1)，并分别与B. taylorii、B. grahamii和B. grahamii同源性在94%、95%和95%，虽可确定它们均属于巴尔通体，但未能确定种类。
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| 图 1 云南省德宏州85株巴尔通体gltA基因序列（313 bp）系统进化树分析 Figure 1 Phylogenetic tree based on the gltA gene sequences(313 bp)of 85 Bartonella strains isolated from Dehong 注：黑色三角形从上至下分别为在B. elizabethae、B. queenslandensis、B. tribocorum和B. silvatica分支中包括本次分离株28、11、40和3株 |
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由于人类巴尔通体感染日益增多，国内外对该病原菌的宿主动物及传播媒介的研究越来越重视。虽然巴尔通体具有宿主动物种类多的特点，但由于啮齿动物分布广泛，与人居关系密切，认为啮齿动物在巴尔通体保存和传播中扮演了重要角色[3, 5]。云南省一些地区曾于1999－2004年从黄胸鼠、褐家鼠，大足鼠、小家鼠、锡金小鼠、齐氏姬鼠、大林姬鼠、中华姬鼠、大绒鼠等啮齿动物中检测到巴尔通体，其中以黄胸鼠检出率最高[4, 13, 15-18]。本研究从德宏州5个县(市)中的4个县(市)6种鼠类标本中分离到4种89株巴尔通体，感染率高达31.23% (89/285)，表明当地鼠类在巴尔通体保存和传播中具有重要意义。虽然本次从5种啮齿动物(黄胸鼠、黑缘齿鼠、大绒鼠、社鼠和小泡灰鼠)和1种食虫动物(臭鼩鼱)中分离到巴尔通体，但黄胸鼠中不仅分离到上述4种巴尔通体，而且分离到的菌株数也最多(80株)，占总数的89.89%，其携带巴尔通体亦具多样性。鉴于黄胸鼠属于当地居民区优势鼠种，且数量多、分布广，不仅是当地鼠疫和小肠结肠炎的主要宿主[10-12]，也是该地区巴尔通体的主要宿主和传染源，对该鼠的流行病学意义应予以高度重视。本次从黑缘齿鼠、社鼠、小泡灰鼠和臭鼩鼱中分离到巴尔通体，进一步证实巴尔通体的宿主动物多样性。
此前，云南省巴尔通体调查大多仅对鼠类标本或培养物采用巴尔通体核酸检测方法，所获结果仅为巴尔通体阳性或阴性结果(巴尔通体属的特异性)，而未做进一步的巴尔通体种类或型别鉴定。有限的资料提示，云南省一些地区主要有特利波契巴尔通体和伊丽莎白巴尔通体[5, 13, 18]，鼠体寄生蚤中曾检测到特利波契巴尔通体[6]。本次不仅分离到较多的巴尔通体菌株还对新分离株进行了核苷酸序列测定和进化分析，结果表明，德宏州啮齿动物中至少存在4种巴尔通体的流行，主要流行株为特利波契巴尔通体和伊丽莎白巴尔通体，其次为昆州巴尔通体，而森林巴尔通体检出率较低。另有3株巴尔通体与B. taylorii、B. grahamii近似，待进一步鉴定种类。结果充分表明，德宏州鼠类携带的巴尔通体种类较多，具有遗传多样性特点，其中特利波契巴尔通体和伊丽莎白巴尔通体为常见种类且分布广泛，昆州巴尔通体和森林巴尔通体为云南省首次分离到，并可能存在尚需进一步鉴定的新型巴尔通体。据文献报道，目前巴尔通体至少可分为6个基因群组，其中，特利波契巴尔通体、伊丽莎白巴尔通体、昆州巴尔通体和B. grahamii为一个基因群组[3]。本次分离到的巴尔通体大多数菌株为上述前3种，也有与B. grahamii近似的菌株，因而德宏州菌株几乎都属于进化关系较为接近的同一基因群组，提示这些新分离株在德宏州具有地区和宿主聚集性特点，在国内具有特殊性。
巴尔通体可引起人类多种疾病并被世界卫生组织认定为新发传染病病原，不同种类巴尔通体引起的疾病种类不同。目前，我国仅证实存在由汉赛巴尔通体引起的猫抓病[2]，其他巴尔通体相关疾病均未得到证实。以往血清学调查，云南省放牧人群中汉赛巴尔通体抗体阳性率为14.28%(13/91)，其中有5份标本滴度高达1：3 200(IFA法)[19]；西双版纳州景洪市不明原因发热患者中汉赛巴尔通体和五日热巴尔通体(B. quintana)抗体阳性率分别为24.14%(14/58)和7.14%(3/42)[20-21]；德宏州芒市不明原因发热患者中五日热巴尔通体抗体阳性率为4.55%(2/44)[21]；云南省在30份健康人群血清中检测到1份伊丽莎白巴尔通体抗体[22]。然而，抗体阳性仅提示人群中可能存在感染而并非真正意义上的相关巴尔通体疾病，且云南省未从动物中分离到汉赛巴尔通体和五日热巴尔通体，有待进一步调查。我国巴尔通体调查多为鼠类等小型哺乳动物的感染调查，而忽视与人类疾病关系的研究，更应该高度关注巴尔通体感染所致疾病及其公共卫生意义。鉴于伊丽莎白巴尔通体感染人类可引起心內膜炎等疾病，而特利波契巴尔通体、昆州巴尔通体和森林巴尔通体也可能是潜在的病原体，这些巴尔通体在德宏州居住区啮齿动物中分布较广，尤其是黄胸鼠与人居关系密切且带菌率较高，推测当地人群可能存在巴尔通体的感染。然而，近几年未见德宏州鼠和人感染巴尔通体调查的报道，因此，今后除进一步开展当地鼠间巴尔通体流行状况调查外，应加强巴尔通体人群感染尤其是不明原因发热患者及相关疾病的监测工作，尤其是从相关患者血液标本中分离巴尔通体以确诊巴尔通体病及其流行状况，为防治工作提供参考依据。本研究也为德宏州乃至整个云南省巴尔通体的分布及其疾病关系的研究提供了有价值的参考资料。
志谢: 芒市、瑞丽市、陇川县、盈江县和梁河县疾病预防控制中心在捕鼠及标本采集工作中给予大力支持，特此感谢！作者贡献:
杨卫红 ORCID: 0000-0003-2348-7504
杨卫红：参与标本采集及写论文
宋秀平：巴尔通体检测
梁伟、冯云、章域震、张云智：参与标本采集
张海林：设计和组织实施以及数据分析和论文修改
栗冬梅：设计和巴尓通体检测及系统发育分析
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