Surveillance for avian influenza virus in external environment of Hubei, 2020−2023
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摘要:目的
通过对湖北省17个地、市2020—2023年外环境中的禽流感病毒（AIV）分布情况进行调查，分析AIV的流行特征，为制定针对性的预防策略及监测措施提供科学依据。
方法采用实时荧光反转录定量聚合酶链式反应（RT-PCR）方法对2020—2023年湖北省外环境监测样本进行甲型流感病毒（FluA）及H5、H7和H9亚型流感病毒检测。 采用描述性流行病学方法对检测结果进行统计分析。
结果2020—2023年共采集外环境样本8 514份，检出AIV阳性样本1 842份，总阳性率为21.63%，H9、H5和H7在阳性样本中的占比分别为84.80%、3.75%和0.05%。 2020—2023年的AIV阳性率分别为16.50%、25.35%、24.00%、18.16%，呈先升高后下降的趋势，差异有统计学意义（χ2=65.837，P<0.05）。 各监测场所的AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=1 415.746，P<0.05），阳性率最高的是城乡活禽市场（37.03%），最低的是野生候鸟栖息地（0.00%）。 各样本类型的AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=200.066，P<0.05），宰杀案板表面样本的阳性率最高（31.84%），最低的是粪便样本（15.90%）。 高发季与非高发季的AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=4.978，P<0.05），其中第一季度阳性率最高（22.48%），第三季度最低（18.82%）。 不同地区的AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=1 544.622，P<0.001），鄂州市阳性率最高（61.52%），天门市最低（0.80%）。
结论湖北省各地区外环境中均存在AIV污染，污染高峰为每年冬春季，以H9亚型为主。 城乡活禽市场污染最为严重，应作为禽流感防控重点场所，加强监测和卫生管理，降低人群感染风险。
Abstract:ObjectiveTo investigate the distribution of avian influenza virus (AIV) in external environment of 17 prefectures (municipality) in Hubei province from 2020 to 2023, analyze the epidemiological characteristics of AIV, and provide evidence for the development of targeted prevention strategies and surveillance measures.
MethodsReal-time reverse transcription quantitative polymerase chain reaction (RT-PCR) was used to detect influenza A virus, including subtype H5, H7, and H9, in environmental surveillance samples for avian influenza collected in Hubei from 2020 to 2023. Descriptive epidemiological methods were used for statistical analysis on the detection results.
ResultsFrom 2020 to 2023, a total of 8 514 environmental samples were collected, in which 1 842 were positive for AIV, the positive rate was 21.63%. In the positive samples, the proportions of subtype H9, H5, and H7 positive samples were 84.80%, 3.75%, and 0.05%, respectively. The annual positive rates of AIV were 16.50%, 25.35%, 24.00%, and 18.16% from 2020 to 2023, showing a trend of increasing first and then decreasing, the differences were significant (χ2=65.837, P<0.05). The positive rates of AIV varied significantly with surveillance sites (χ2=1 415.746, P<0.05), with the highest rate observed in live poultry markets in urban and rural areas (37.03%), and the lowest rate in wild migratory bird habitats (0.00%). There were also significant differences in the positive rate of AIV among different types of samples (χ2=200.066, P<0.05), with the highest rate found in samples from cutting boards in slaughterhouse (31.84%), and the lowest rate in stool samples (15.90%). Notably, there were significant differences in AIV positive rate between peak and off-peak seasons (χ2=4.978, P<0.05), with the highest rate in the first quarter (22.48%) and the lowest rate in the third quarter (18.82%). Additionally, significant area specific difference in AIV positive rate was observed (χ2=1 544.622, P<0.001), with the highest rate observed in Ezhou (61.52%) and the lowest observed in Tianmen (0.80%).
ConclusionAIV contamination is common in external environments in different areas of Hubei with the incidence peak occurring during winter and spring, and the contamination was mainly caused by subtype H9 virus. The contamination in urban and rural live poultry markets was the most severe, indicating the importance to strengthen the surveillance and hygienic management in live poultry markets as a key measure for avian influenza prevention and control.
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禽流感病毒（avian influenza virus，AIV）是一种甲型（A型）流感病毒（FluA），不仅能够感染家禽、野生鸟类、水鸟在内的多种动物，而且易通过变异突破种属屏障感染人类。AIV对动物和人类健康构成持续挑战，迄今为止，全球1 000多例患者因H5和H7亚型AIV感染致死，H5、H7和H9亚型AIV在我国也多次出现人感染的情况。1997年中国香港首次发现人感染H5N1禽流感病例［1］，截至2019年9月我国共报告55例人感染H5亚型禽流感病例，其中32例死亡［2］。自2013年上海市和安徽省发现人感染H7N9禽流感病例至今，我国经历了5波人感染H7N9禽流感的流行，共报告1 568例实验室确诊病例，其病死率高达39%［3］。自1998年首次报告人感染H9N2禽流感病例以来，虽未出现死亡病例，但中国一项回顾性血清阳性率研究显示，职业暴露人群中感染H9N2的比例超过10%，远高于H5和H7禽流感，且大多数流行的H9N2 AIV具有与人型唾液酸受体结合增加的倾向［4］。因此，人感染H9N2病例的数量可能被大大低估了。另有研究表明，H9N2 AIV与多种人类感染AIV的起源有关，为新型流感病毒（如H7N9和H3N8）提供全部或部分内部基因，对人类健康和公共卫生安全构成潜在威胁［5］。
湖北省地处长江中游，湖泊众多，不仅禽类养殖业发达，而且是我国候鸟迁徙路线中的重要栖息地［6］，AIV疫情发生外溢的风险增加。2017年湖北省曾暴发人感染H7N9 AIV疫情，感染病例达30例，报告病死率为43.33%。人类最容易被传染的途径是与活禽及其排泄物的接触［7］。因此，开展对外部环境中AIV的监测，对于人感染AIV的风险评估和禽流感疫情防控有着重大的现实意义。本研究对2020－2023年湖北省外环境中AIV的分布进行监测分析，为进一步制定有效的禽流感防控措施奠定基础。
1. 材料与方法
1.1 样本收集
根据《职业暴露人群血清学和环境高致病禽流感监测实施方案》在湖北省内17个地、市的城乡活禽市场、家禽规模养殖场、家禽散养户、家禽屠宰加工厂、野生候鸟栖息地和其他地点6类场所，采集包括粪便、笼具表面擦拭、禽类饮水、清洗禽类的污水、宰杀或摆放禽肉案板表面的擦拭样本和其他的6类样本。各监测网络实验室至少每月采集样本1次，使用非灭活采样管采集的各类样本每次至少10份（分布在不同场所），全年采集样本量不少于120份。
1.2 样本检验
各地、市的疾病预防控制中心在采样后先进行核酸提取，然后用实时荧光反转录定量聚合酶链式反应（reverse transcription polymerase chain reaction，RT-PCR）方法对全部样本进行FluA核酸检测，并对阳性样本进行H5、H7、H9等亚型进行鉴定；如果检测结果显示H5、H7、H9亚型均为阴性，而FluA型核酸检测呈阳性，则判定为A未分型，并将阳性样本送交省级疾病预防控制中心进行复核。核酸的提取和检测根据西安天隆技术股份有限公司病毒DNA/RNA试剂盒说明书进行，FluA、H5、H7和H9亚型的引物探针由国家流感中心提供。
1.3 数据分析
结果经Excel 2022软件整合后，用SPSS 19.0软件进行数据分析，组间率用χ2检验比较，P＜0.05表示差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 检测概况
湖北省2020－2023年共收集了8 514份外环境样本，共检测出1 842份AIV阳性，阳性率为21.63%。阳性样本中H9亚型占84.80%（1 562/1 842），H5亚型占3.75%（69/1 842），H7亚型占0.05%（1/1 842），A型未分型占2.44%（45/1 842），H5＋H9混合型占8.85%（163/1 842），H5＋H7混合型占0.05%（1/1 842），H7＋H9混合型占0.05%（1/1 842）。2020－2023年的阳性样本中，H7亚型AIV在2021－2023年未检出（表1、图1）。2020－2023年AIV阳性率分别为16.50%、25.35%、24.00%、18.16%，有先升高再下降的趋势，差异有统计学意义（χ2=65.837，P<0.05）。
表 1 2020－2023年湖北省外环境中禽流感病毒检测情况Table 1. Detection of avian influenza virus in external environment in Hubei, 2020−2023年份 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型阳性数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 2020 1 400 231 16.50 9 1 182 1 18 0 20 2021 2 481 629 25.35 22 0 527 0 77 0 3 2022 2 408 578 24.00 33 0 465 0 65 1 14 2023 2 225 404 18.16 5 0 388 0 3 0 8 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45 ![]()
图 1 2020－2023年湖北省外环境中禽流感病毒总阳性率及型别构成比Figure 1. Positive rate and subtype composition of avian influenza virus in external environment in Hubei, 2020−20232.2 不同场所AIV检测结果
2020－2023年湖北省在城乡活禽市场、家禽规模养殖场（户）、家禽散养户、家禽屠宰加工厂外环境中均有AIV检出。其中，城乡活禽市场阳性率最高（37.03%），野生禽鸟栖息地最低（0.00%）；不同场所的AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=1 415.746，P<0.05）（表2）。
表 2 2020－2023年湖北省外环境中不同场所禽流感病毒检测结果Table 2. Detection results of avian influenza virus in different sites in external environment in Hubei, 2020−2023场所 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 家禽散养户集中的地区 1 154 26 2.25 0 0 26 0 0 0 0 家禽规模养殖场（户） 1 908 54 2.83 6 1 43 0 3 0 1 家禽屠宰加工厂 489 114 23.31 2 0 101 0 1 1 9 城乡活禽市场 4 448 1 647 37.03 61 0 1 391 1 159 0 35 野生候鸟栖息地 314 0 0.00 0 0 0 0 0 0 0 其他 201 1 0.50 0 0 1 0 0 0 0 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45 2.3 不同样本类型AIV检测结果
2020－2023年湖北省在各类型的外环境样本中均有AIV检出，其中，宰杀案板表面的擦拭样阳性率最高（31.84%），其次是清洗禽类的污水（29.19%），粪便样本最低（15.90%）；不同类型样本AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=200.066，P<0.05）（表3）。
表 3 2020－2023年湖北省外环境中不同类型样本禽流感病毒检测结果Table 3. Detection results of avian influenza virus in different types of samples in external environment in Hubei, 2020−2023样本类型 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 粪便 2 075 330 15.90 9 1 274 0 31 1 14 笼具表面擦拭样本 1 833 311 16.97 16 0 271 0 35 0 5 禽类饮水 1 219 211 17.31 10 0 180 0 19 0 4 清洗禽类的污水 1 103 322 29.19 6 0 280 0 27 0 9 宰杀案板表面的擦拭样本 1 046 333 31.84 18 0 278 1 28 0 7 其他 1 238 335 27.06 10 0 279 0 23 0 6 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45 2.4 不同季度AIV检测结果
4个季度的外环境样本中均有AIV检出。其中，第一季度的阳性率最高，为22.48%，第四季度次之，为22.40%，而第三季度的阳性率最低，为18.82%。AIV的阳性率在一年中有波动，但冬春季（第一季度和第四季度）是高发季，其中，高发季与非高发季的AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=4.978，P<0.05）（表4）。
表 4 2020－2023年湖北省外环境中不同季度禽流感病毒检测结果Table 4. Detection results of avian influenza virus in external environment in different seasons in Hubei, 2020−2023季度 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 一 2 972 668 22.48 44 0 535 0 76 1 12 二 1 774 388 21.87 10 0 348 0 27 0 3 三 1 621 305 18.82 3 1 291 0 5 0 5 四 2 147 481 22.40 12 0 388 1 55 0 25 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45 2.5 不同地区AIV检测结果
2020－2023年湖北省17个地、市的外环境样本中均有AIV检出，阳性率在0.80%～61.25%之间，其中，阳性率最高的地区为鄂州市（61.52%），其次为襄阳市（60.43%）；阳性率最低的地区为天门市（0.80%），17个地、市的外环境样本中AIV阳性率差异有统计学意义（χ2=1 544.622，P<0.001），见表5。
表 5 2020－2023年湖北省不同地、市外环境中禽流感病毒检测结果Table 5. Detection results of avian influenza virus in external environment in different prefectures (municipality) in Hubei, 2020−2023地（市） 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 鄂州市 356 219 61.52 5 0 188 0 26 0 0 黄石市 462 152 32.90 26 0 81 0 45 0 0 荆门市 373 36 9.65 0 0 36 0 0 0 0 荆州市 711 27 3.80 0 1 26 0 0 0 0 潜江市 280 38 13.57 0 0 38 0 0 0 0 神农架林区 480 79 16.46 2 0 72 0 1 0 4 十堰市 400 164 41.00 0 0 156 0 7 0 1 随州市 720 138 19.17 3 0 134 0 1 0 0 天门市 374 3 0.80 0 0 3 0 0 0 0 武汉市 1 820 294 16.15 19 0 229 0 28 1 17 仙桃市 431 24 5.57 1 0 23 0 0 0 0 咸宁市 468 101 21.58 7 0 70 0 17 0 7 襄阳市 604 365 60.43 6 0 314 1 38 0 6 孝感市 395 159 40.25 0 0 159 0 0 0 0 宜昌市 540 30 5.56 0 0 21 0 0 0 9 黄冈市 60 12 20.00 0 0 12 0 0 0 0 恩施土家族苗族自治州 40 1 2.50 0 0 0 0 0 0 1 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45 3. 讨论
湖北省地处长江中游，是我国重要的畜禽养殖基地和物流枢纽；同时湖北省中、东部地区处于我国东部鸟类迁徙区，西部地区处于我国中部鸟类迁徙区，存在候鸟与家禽中AIV混合重配、传播和流行的风险。Wang等［8］研究显示长江流域越冬候鸟中AIV具有复杂多样性，家禽中流行的高致病H5亚型和低致病H9亚型AIV跨越家禽/候鸟界面传播至越冬候鸟中，AIV跨洲传播的风险仍然存在。因此，加强对湖北省AIV的监测，了解其在环境中的分布、传播状况，对于预防和控制禽流感疫情、保障人畜健康具有重要意义［9］。
监测结果显示，2020－2023年湖北省外环境中AIV的阳性率高达21.63%，不同地区、季度、监测场所和样本类型中均以H9亚型AIV为主，与广东省、浙江省等地区的研究结果相吻合［10–11］。朱智龙等［12］研究指出，外环境中混合亚型的存在可能导致AIV基因进一步重组、变异，为AIV的基因重配提供充分条件。近年来，湖北省周边省份如江苏、河南、湖南、浙江等地陆续有人感染H10N3［13］、H3N8［14］、H10N5［15］等新型AIV的报道，在患者接触的涉禽外环境中也检测到了相关病毒。本研究发现湖北省外环境中AIV存在H5、H7、H9亚型混合检出现象，且每年均有A型未分型AIV检出，表明湖北省存在AIV新型变异风险，应加强涉禽外环境中的AIV监测力度，做好阳性样本的基因测序及分子进化分析工作。
Zhang等［16］研究指出H9N2亚型AIV在全球禽类中广泛流行，且能跨物种感染人、猪等多种动物，该病毒对α-2，6唾液酸受体的亲和能力随时间推移也在逐渐增强。此外，谭刘刚等［17］研究表明2013年之后，H9N2病毒血凝素蛋白上普遍存在Q164R和T220I突变，这些突变增加了H9N2在鸟类和哺乳动物细胞的复制能力，表明H9N2病毒一直在不断进化，对人类健康的威胁可能会进一步增强，具有引发新的流行性感冒大流行的潜在能力。本研究中，湖北省外环境中H9亚型在阳性样本中的占比由2013－2014年的57.32%增加到2020－2023年的84.80%［18］，这一趋势可能与H9N2病毒的持续进化有关。尽管H9亚型通常表现为低致病性，但可作为高致病性AIV的基因供体［5］，在AIV进化过程中的作用不容忽视，仍需重点关注。
活禽屠宰、加工、贸易等行业的从业人员存在着较高的AIV感染风险。陈爽等［19］的研究表明，活禽市场中禽类种类繁多、来源广泛，且市场环境密集、清洁消毒不彻底等因素可能导致AIV阳性率增高。本研究中城乡活禽市场的AIV阳性率最高，占总阳性数的89.41%，与报道一致。湖北省H7N9禽流感疫情事件中，76.67%以上的人感染病例来源于活禽市场［20］。湖北省应进一步加强对畜禽屠宰、加工、贸易等环节的管理和消毒工作，同时加强对职业暴露人群的宣传教育工作，提高个人防护意识，减少人感染AIV事件的发生。
从时间分布看，尽管每年都有AIV检出，但整体而言冬春季的AIV阳性率较高，夏秋季较低，与国内其他地区AIV流行规律一致［10–11］，提示应在冬春季节进一步加强外环境中AIV的监测和防控。从地区分布来看，湖北省西北的襄阳市、十堰市以及武汉市周边的鄂州市、孝感市等地AIV阳性率较高，湖北省西南的宜昌市、江汉平原的荆州市和仙桃市的AIV阳性率相对较低，与湖北省前期监测的结果保持一致［18］。针对恩施土家族苗族自治州和黄冈市AIV阳性率低的地区，建议加大采样力度，减少因采样量不足造成的监测数据偏倚，以便更准确的评估区域内AIV的真实流行情况。未来，全省在继续强化禽流感监测工作的基础上，针对不同的产业布局制订不同的风险管理等级和监管方案。
利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
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图 1 2020－2023年湖北省外环境中禽流感病毒总阳性率及型别构成比
Figure 1. Positive rate and subtype composition of avian influenza virus in external environment in Hubei, 2020−2023
表 1 2020－2023年湖北省外环境中禽流感病毒检测情况
Table 1 Detection of avian influenza virus in external environment in Hubei, 2020−2023
年份 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型阳性数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 2020 1 400 231 16.50 9 1 182 1 18 0 20 2021 2 481 629 25.35 22 0 527 0 77 0 3 2022 2 408 578 24.00 33 0 465 0 65 1 14 2023 2 225 404 18.16 5 0 388 0 3 0 8 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45 
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表 2 2020－2023年湖北省外环境中不同场所禽流感病毒检测结果
Table 2 Detection results of avian influenza virus in different sites in external environment in Hubei, 2020−2023
场所 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 家禽散养户集中的地区 1 154 26 2.25 0 0 26 0 0 0 0 家禽规模养殖场（户） 1 908 54 2.83 6 1 43 0 3 0 1 家禽屠宰加工厂 489 114 23.31 2 0 101 0 1 1 9 城乡活禽市场 4 448 1 647 37.03 61 0 1 391 1 159 0 35 野生候鸟栖息地 314 0 0.00 0 0 0 0 0 0 0 其他 201 1 0.50 0 0 1 0 0 0 0 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45
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表 3 2020－2023年湖北省外环境中不同类型样本禽流感病毒检测结果
Table 3 Detection results of avian influenza virus in different types of samples in external environment in Hubei, 2020−2023
样本类型 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 粪便 2 075 330 15.90 9 1 274 0 31 1 14 笼具表面擦拭样本 1 833 311 16.97 16 0 271 0 35 0 5 禽类饮水 1 219 211 17.31 10 0 180 0 19 0 4 清洗禽类的污水 1 103 322 29.19 6 0 280 0 27 0 9 宰杀案板表面的擦拭样本 1 046 333 31.84 18 0 278 1 28 0 7 其他 1 238 335 27.06 10 0 279 0 23 0 6 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45
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表 4 2020－2023年湖北省外环境中不同季度禽流感病毒检测结果
Table 4 Detection results of avian influenza virus in external environment in different seasons in Hubei, 2020−2023
季度 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 一 2 972 668 22.48 44 0 535 0 76 1 12 二 1 774 388 21.87 10 0 348 0 27 0 3 三 1 621 305 18.82 3 1 291 0 5 0 5 四 2 147 481 22.40 12 0 388 1 55 0 25 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45
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表 5 2020－2023年湖北省不同地、市外环境中禽流感病毒检测结果
Table 5 Detection results of avian influenza virus in external environment in different prefectures (municipality) in Hubei, 2020−2023
地（市） 检测数
（份）阳性数
（份）阳性率
（%）各亚型检出数（份） H5 H7 H9 H5＋H7 H5＋H9 H7＋H9 A型未分型 鄂州市 356 219 61.52 5 0 188 0 26 0 0 黄石市 462 152 32.90 26 0 81 0 45 0 0 荆门市 373 36 9.65 0 0 36 0 0 0 0 荆州市 711 27 3.80 0 1 26 0 0 0 0 潜江市 280 38 13.57 0 0 38 0 0 0 0 神农架林区 480 79 16.46 2 0 72 0 1 0 4 十堰市 400 164 41.00 0 0 156 0 7 0 1 随州市 720 138 19.17 3 0 134 0 1 0 0 天门市 374 3 0.80 0 0 3 0 0 0 0 武汉市 1 820 294 16.15 19 0 229 0 28 1 17 仙桃市 431 24 5.57 1 0 23 0 0 0 0 咸宁市 468 101 21.58 7 0 70 0 17 0 7 襄阳市 604 365 60.43 6 0 314 1 38 0 6 孝感市 395 159 40.25 0 0 159 0 0 0 0 宜昌市 540 30 5.56 0 0 21 0 0 0 9 黄冈市 60 12 20.00 0 0 12 0 0 0 0 恩施土家族苗族自治州 40 1 2.50 0 0 0 0 0 0 1 合计 8 514 1 842 21.63 69 1 1 562 1 163 1 45
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